A Székesfehérvári egyházmegye által bekebelezett Pesthidegkút a század elején erősen fejlődött. Ennek hatására nehézségek mutatkoztak a hívek lelkipásztori ellátásában. A községben ugyan két templom volt: a Plébániatemplom és a Máriaremetei kegytemplom, de Remetekertvárostól mindkettő kb. 2km távolságban. A két templomot egyetlen pap, a pesthidegkúti plébános látta el mindaddig amíg a szerviták Máriaremetére nem érkeztek.

Az első kezdeményező, aki egy remetekertvárosi szükségkápolna gondolatát felvetette P. Kapisztrán ferences atya volt, de mivel őt vidékre helyezték elgondolása egyelőre nem valósulhatott meg.
1928-ban költözött Remetekertvárosba Schlachta Kálmán, akinek leánya, Schlachta Margit a Szociális Testvérek Társasága nevezetű női szerzetesrend alapítója, közéleti személyiség, politikus (1884. Kassa – 1974. Buffalo, USA), a családi otthonnal való kapcsolat révén megismerkedett Remetekertvárossal és lelkipásztori helyzetével. Családi házuk egyik részében 1929. augusztus 10-én kápolnát nyitott. Reichardt András pesthidegkúti plébános nagy örömmel üdvözölte, hogy kertvárosi hívei számára filiális jellegű nyilvános kápolna létesült. Ennek ellátására a Szociális Testvérek kértek fel papokat.

1933-ban Schlachta Margit révén került Remetekertvárosba Dr. Bozsik Pál nyugalmazott gyöngyösi prépost-plébános, az egri egyházmegye papja (1884. Gyöngyös – 1952. Budapest), aki felvállalta a kápolna vezetését. Ő alapította meg az önálló remtekertvárosi egyházközséget 1934-ben. Az önállósult új egyházközség, illetve lelkészség határa Máriaremete felé a Tompa Mihály és Kerényi Frigyes utca, Pesthidegkút-Széphalom felé a Széchenyi és Csend utca, az esztergomi főegyházmegyéhez tartozó Budapest-Pasarét felé a Völgy utca, Adyliget felé pedig a Határ út lett. Ettől kezdve nyolc éven át a templomépítés gondolata állott az egyházközségi élet középpontjában. E célból 1935. nyarán megvásárolták özv. Wippner Mártonnétól a Máriaremetei út 30. alatti telket.

1937. május 16-án a Nemzeti Újság pünkösdi számában megjelent közleménnyel országos gyűjtést és előjegyzést kezdtek a Szentlélek Úristenről nevezett kriptatemplomra. Két hónappal későbbre, a tervezett 500 sírfülkéből 50-et kötöttek le. Az ünnepélyes alapkőletételre 1937. Ádventjének második vasárnapján került sor.
A templom terveit Dr. Kismarty-Lechner Jenő, műegyetemi tanár készítette el. Az egyházközség a templom felszentelését az 1938-as Eucharisztikus Kongresszus egyik pontjaként kívánta megrendezni, azonban ez a terv anyagiak hiányában meghiúsult.
Mikor a ?30-as évek végén a hitleristák lerohanták Lengyelországot, hazánkban sok lengyel talált menedéket, így itt is Remetekertvárosban. Emléküket őrzi a templomban elhelyezett márványtábla és a szenteltvíztartók.

Ezen nehéz időkben a templomépítés csendesen folytatódott. 1940-re már 140 kriptát fizettek elő 2000 pengővel. A szokatlanul hosszú és kemény 1941–42-es tél miatt a munkálatok szüneteltek, azonban tavasszal minden addigit felülmúló rohammunka vette kezdetét aminek köszönhetően 1942. nyarára a templom nagyrészt elkészült.

A szentelés ünnepélyes szertartását Dr. Shvoy Lajos pápai trónálló, székesfehérvári megyéspüspök végezte több ezer hívő jelenlétében 1942. június 29-én Péter és Pál apostol ünnepén.
Az önálló lelkészséget 1955-ben plébánia rangra emelték.
Az 1993-as egyházmagyei határrendezés során, a templom és a plébánia, az Esztergom–Budapesti főegyházmegye kötelékébe került.